در زمانی که جنگ داخلی آمریکا با خشونت هر چه تمام تر ادامه دارد، رئیس جمهور امریکا با مسائلی چون ادامه کشتار در میدان های نبرد و درگیری با تعداد زیادی از اعضای کابینه بر سر مسئله منع برده داری و آزاد سازی برده ها دست به پریبان است.

«میلک» در چارچوب داستانی واقعی، به زندگی «هاروی میلک» (شان پن) می‌پردازد. میلک در دهه ۷۰ میلادی در راه‌اندازی یک مغازه دوربین‌فروشی، فعالیت‌های خود را در راه پشتیبانی از حقوق همجنسگرایان آمریکا آغاز کرد. او با تلاش زیاد و پس از چندین بار نامزدی، سرانجام موفق شد در سال ۱۹۷۷ به دفتر هیئت حاکمه شهر سان فرانسیسکو راه پیدا کند. در پی افزایش قدرت سیاسی میلک، حضور دن وایت همتای او در شهرداری، رنگ باخت...

داستان فیلم در دهه‌ی ۱۹۳۰ هالیوود روی می‌دهد و روزهای زندگی «هرمان جی. منکویتس» فیلمنامه‌نویس برنده‌ی اسکار «شهروند کین» (Citizen Kane) و نزاع‌های درونی و حرفه‌ای او برای به اتمام رساندن فیلمنامه‌ی این اثر کلاسیک به کارگردانی «ارسن ولز» را روایت می‌کند.

در فوریه ی سال 1945 یکی از وحشتناک ترین نبردهای جنگ جهانی دوم، در اقیانوس آرام و در جزیره ی کوچک ایووجیما رخ داد. در همان اوایل نبرد، پرچم امریکا در بالای تپه ی سوریباچی برافراشته شد و عکسی از این برافراشتن پرچم گرفته شد که به یکی از شمایل های تاریخ امریکا تبدیل شد.